Учёные надели GoPro на жуков и показали мир глазами насекомых

 Виктор Глупов «Наука из первых рук» №2(50), 2013

Среди насекомых наиболее развитые глаза имеют активные дневные насекомые, такие как мухи и стрекозы. Вверху

— четырехпятнистая стрекоза (
Libellula quadrimaculata
) с огромными фасеточными глазами;
слева
— участок фасеточного глаза мухи-сильфиды из рода
Cheilosia
. Сканирующая электронная микроскопия. Фото Р. Дудко (ИСиЭЖ СО РАН, Новосибирск)

Считается, что до 90% знаний о внешнем мире человек получает при помощи своего стереоскопического зрения. Зайцы обзавелись боковым зрением, благодаря которому они могут видеть объекты, находящиеся сбоку и даже позади себя. У глубоководных рыб глаза могут занимать до половины головы, а теменной «третий глаз» миноги позволяет ей неплохо ориентироваться в воде. Змеи способны видеть только движущийся объект, а самыми зоркими в мире признаны глаза сокола-сапсана, способного выследить добычу с высоты 8 км!

Но как видят мир представители самого многочисленного и разнообразного класса живых существ на Земле — насекомых? Наряду с позвоночными животными, которым они проигрывают только по размерам тела, именно насекомые обладают наиболее совершенным зрением и сложноустроенными оптическими системами глаза. Хотя фасеточные глаза насекомых не обладают аккомодацией, вследствие чего их можно назвать близорукими, однако они, в отличие от человека, способны различать чрезвычайно быстро двигающиеся объекты. А благодаря упорядоченной структуре своих фоторецепторов многие из них обладают настоящим «шестым чувством» — поляризационным зрением.

Об авторе Виктор Вячеславович Глупов — доктор биологических наук, профессор, директор Института систематики и экологии животных СО РАН (Новосибирск), заведующий лабораторией патологии насекомых ИСиЭЖ СО РАН. Главный редактор «Евразиатского энтомологического журнала». Автор и соавтор более 100 научных публикаций.

Меркнет зрение — сила моя, Два незримых алмазных копья…

А. Тарковский (1983)

Трудно переоценить значение света

(электромагнитного излучения видимого спектра) для всех обитателей нашей планеты. Солнечный свет служит основным источником энергии для фотосинтезирующих растений и бактерий, а опосредованно через них — и для всех живых организмов земной биосферы. Свет непосредственно влияет на протекание всего многообразия жизненных процессов животных, от размножения до сезонной смены окраски. И, конечно, благодаря восприятию света специальными органами чувств, животные получают значительную (а часто и б
о
льшую) часть сведений об окружающем мире, могут различать форму и цвет объектов, определять движение тел, ориентироваться в пространстве и т. п.

Сложный фасеточный глаз бабочки большой вощиной огневки (Galleria mellonella

)

Зрение особенно важно для животных, способных активно передвигаться в пространстве: именно с возникновением подвижных животных начал формироваться и совершенствоваться зрительный аппарат — сложнейший из всех известных сенсорных систем. К таким животным относятся позвоночные и среди беспозвоночных — головоногие моллюски и насекомые. Именно эти группы организмов могут похвалиться самыми сложноустроенными органами зрения.

Однако зрительный аппарат у этих групп значительно различается, как и восприятие образов. Считается, что насекомые в целом более примитивны по сравнению с позвоночными, не говоря уже о высшем их звене — млекопитающих, и, естественно, человеке. Но вот насколько различается их зрительное восприятие? Иными словами, намного ли отличается от нашего мир, увиденный глазами маленького создания по имени муха?

Мозаика из шестигранников

Зрительная система насекомых в принципе не отличается от таковой у других животных и состоит из периферических органов зрения, нервных структур и образований центральной нервной системы. Но что касается морфологии органов зрения, то здесь различия просто бросаются в глаза.

Всем знакомы сложные фасеточные

глаза насекомых, которые встречаются у взрослых насекомых или у личинок насекомых, развивающихся с
неполным превращением
, т. е. без стадии куколки. Исключений из этого правила не так много: это блохи (отряд Siphonaptera), веерокрылые (отряд Strepsiptera), большинство чешуйниц (семейство Lepismatidae) и весь класс скрыточелюстных (Entognatha).

Сложный фасеточный глаз насекомого состоит из отдельных единиц — фасеток (омматидий). Каждый омматидий является многоклеточным образованием, включающим в себя диоптрические структуры (роговицу и кристаллический конус), фоторецепторы — ретинальные клетки с фоточувствительным пигментом родопсином, а также экранирующие клетки со светопоглощающими пигментами. Родопсин находится в мембране множества микроскопических трубочек-ворсинок, составляющих рабдомер. Рис. Н. Крюковой (ИСиЭЖ СО РАН, Новосибирск)

Фасеточный глаз по виду напоминает корзинку спелого подсолнуха: он состоит из набора фасеток (омматидиев

) — автономных приемников светового излучения, имеющих все необходимое для регуляции светового потока и формирования изображения. Число фасеток сильно варьирует: от нескольких у щетинохвосток (отряд Thysanura) до 30 тыс. у стрекоз (отряд Aeshna). Удивительно, но число омматидиев может варьироваться даже внутри одной систематической группы: например, ряд видов жуков-жужелиц, обитающих на открытых пространствах, имеют хорошо развитые фасеточные глаза с большим количеством омматидиев, в то время как у жужелиц, обитающих под камнями, глаза сильно редуцированы и состоят из небольшого числа омматидиев.

Верхний слой омматидиев представлен роговицей (хрусталиком) — участком прозрачной кутикулы, секретируемой специальными клетками, которая представляет собой своеобразную шестигранную двояковыпуклую линзу. Под роговицей у большинства насекомых располагается прозрачный кристаллический конус, структура которого может различаться у разных видов. У некоторых видов, особенно ведущих ночной образ жизни, в светопреломляющем аппарате имеются дополнительные структуры, играющие главным образом роль антибликового покрытия и увеличивающие светопропускание глаза.

Изображение, сформированное хрусталиком и кристаллическим конусом, попадает на светочувствительные ретинальные

(зрительные) клетки, представляющие собой нейрон с коротким хвостиком-аксоном. Несколько ретинальных клеток образуют единый цилиндрический пучок —
ретинулу
. Внутри каждой такой клетки на стороне, обращенной внутрь омматидия, расположен
рабдомер
— особое образование из множества (до 75–100 тыс.) микроскопических трубочек-ворсинок, в мембране которых содержится зрительный пигмент. Как и у всех позвоночных, этим пигментом является
родопсин
— сложный окрашенный белок. Благодаря огромной площади этих мембран фоторецепторный нейрон содержит большое количество молекул родопсина (например, у плодовой мушки
Drosophila
это число превышает 100 млн!).

Рабдомеры всех зрительных клеток, объединенные в рабдом

, и являются светочувствительными, рецепторными элементами фасеточного глаза, а все ретинулы в совокупности составляют аналог нашей сетчатки.

Глаза насекомых, ведущих сумеречный или ночной образ жизни, отличаются особыми скотопическими омматидиями. В их экранирующих клетках пигменты могут мигрировать: при достаточном количестве света они распределяются равномерно (а

), а при недостатке — скапливаются в верхней части клеток (
б
). В результате в темное время световое излучение с одного омматидия может попадать на рецепторные клетки соседних омматидиев. Рис. Н. Крюковой

Светопреломляющий и светочувствительный аппарат фасетки по периметру окружают клетки с пигментами, которые играют роль световой изоляции: благодаря им световой поток, преломляясь, попадает на нейроны только одного омматидия. Но так устроены фасетки в так называемых фотопических

глазах, приспособленных к яркому дневному свету.

Для видов, ведущих сумеречный или ночной образ жизни, характерны глаза другого типа — скотопические

. Такие глаза имеют ряд приспособлений к недостаточному световому потоку, например, очень большие рабдомеры. Кроме того, в омматидиях таких глаз светоизолирующие пигменты могут свободно мигрировать внутри клеток, благодаря чему световой поток может попадать на зрительные клетки соседних омматидиев. Этот феномен лежит в основе и так называемой
темновой адаптации
глаз насекомых — увеличении чувствительности глаза при недостаточном освещении.

При поглощении рабдомерами фотонов света в ретинальных клетках генерируются нервные импульсы, которые по аксонам направляются в парные зрительные доли головного мозга насекомых. В каждой зрительной доле имеется по три ассоциативных центра, где и осуществляется переработка потока зрительной информации, одновременно идущей от множества фасеток.

У многих насекомых, живущих в условиях низкой освещенности, глаза значительно упрощаются. Например, у жука-жужелицы вида Amerizus teles

(
а
), живущего под камнями, глаза состоят из нескольких десятков фасеток, расположенных почти в одной плоскости. А жужелицы вида
Perileptus japonicus
(
б
), ведущие совершенно иной образ жизни, обладают выпуклыми фасеточными глазами с большим числом фасеток. Сканирующая электронная микроскопия. Фото Р. Дудко

Бинокулярное или фасеточное?

Первый тип зрения позволяет воспринимать объем предметов, их мелкие детали, оценивать расстояния до объектов и их расположение по отношению друг к другу. Однако бинокулярное зрение человека ограничивается углом в 45 градусов. Если обзор необходим более полный, глазное яблоко осуществляет движение на рефлекторном уровне (либо мы повернем голову вокруг оси). Фасеточные глаза в виде полусфер с омматидиями позволяют видеть окружающую действительность со всех сторон, не поворачивая органов зрения или головы. Причем изображение, которое передает при этом глаз, очень похоже на мозаику: одной структурной единицей глаза воспринимается отдельный элемент, а вместе они отвечают за воссоздание полной картины.

От одного до тридцати

Согласно древним легендам, у людей некогда имелся «третий глаз», отвечающий за сверхчувственное восприятие. Доказательств этому нет, однако та же минога и другие животные, такие как ящерица-гаттерия и некоторые земноводные, имеют необычные светочувствительные органы в «неположенном» месте. И в этом смысле насекомые не отстают от позвоночных: помимо обычных фасеточных глаз у них встречаются небольшие дополнительные глазки — оцелли

, расположенные на лобно-теменной поверхности, и
стеммы
— по бокам головы.

У этой мухи из рода Helophilus

помимо больших фасеточных глаз имеется три дополнительных простых глазка (оцелли)

Оцелли имеются в основном у хорошо летающих насекомых: взрослых особей (у видов с полным превращением) и личинок (у видов с неполным превращением). Как правило, это три глазка, расположенные в виде треугольника, но иногда срединный либо два боковых могут отсутствовать. По строению оцелли сходны с омматидиями: под светопреломляющей линзой у них находится слой прозрачных клеток (аналог кристаллического конуса) и сетчатка-ретинула.

Наряду со сложными фасеточными глазами у насекомых встречаются и просто устроенные дополнительные глазки, аналоги одиночных фасеток. Клоп рода Carpocoris

с двумя дополнительными глазками-оцеллиями

Стеммы можно обнаружить у личинок насекомых, развивающихся с полным превращением. Их число и расположение варьирует в зависимости от вида: с каждой стороны головы может располагаться от одного до тридцати глазков. У гусениц чаще встречается шесть глазков, расположенных так, что каждый из них имеет обособленное поле зрения.

В разных отрядах насекомых стеммы могут отличаться друг от друга по строению. Эти различия связаны, возможно, с их происхождением от разных морфологических структур. Так, число нейронов в одном глазке может составлять от нескольких единиц до нескольких тысяч. Естественно, это сказывается на восприятии насекомыми окружающего мира: если некоторые из них могут видеть лишь перемещение светлых и темных пятен, то другие способны распознавать размеры, форму и цвет предметов.

Как мы видим, и стеммы, и омматидии представляют собой аналоги одиночных фасеток, пусть и видоизмененные. Однако у насекомых имеются и другие «запасные» варианты. Так, некоторые личинки (особенно из отряда двукрылых) способны распознать свет даже при полностью затененных глазках с помощью фоточувствительных клеток, расположенных на поверхности тела. А некоторые виды бабочек имеют так называемые генитальные фоторецепторы.

Все такие фоторецепторные зоны устроены схожим образом и представляют собой скопление из нескольких нейронов под прозрачной (или полупрозрачной) кутикулой. За счет подобных дополнительных «глаз» личинки двукрылых избегают открытых пространств, а самки бабочек используют их при откладке яиц в затененных местах.

Гусеница коконопряда рода Malacosoma

с группой дополнительных глазков-стемм

Использование строения фасеточных глаз в науке[править]

Бронхоскоп Видео
Исследователи пытались копировать систему фасеточного зрения, когда направленные в разные стороны несколько сегментов глаза с небольшим разрешением, но с полем зрения практически сферическом, образуют в мозгу насекомого цельную картинку обстановки вркруг себя без поворота головы. При этом уникалность такой биологической зрительной системы состоит в том, что она обеспечивает припосабливаемость обитателей к внешней среде сосуществования при самом рациональном механизме построения. (Вообще, чем больше и ближе мы приближаемся к природе, познаём её, тем точнее нам удаётся создавать необходимые для себя открытия. При этом нельзя упрощать всё, что создано природой). До сих пор подобные системы были слишком велики из-за большого числа линз. В иных случаях для расширения угла обзора используются громоздкие линзы типа «рыбий глаз», специальный механизм для поворота объектива или поворотные зеркала, как в оптических устройствах для эндоскопии.

Инженерам из британской обороны удалось создать компактное решение с фасеточным зрением. В новой камере используется всего 9 линз, соединенных со стационарным сенсором изображения с помощью миллионов оптических волокон. Каждая из линз направляет полученное изображение на свой участок фотосенсора. Для склеивания фрагментов изображения в единую картину используется специальная программная система.

Новая камера, изначально предназначенная для систем наведения в боевых ракетах, имеет размер не больше кусочка растворимого сахара. По мнению разработчиков, подобные камеры могут найти широкое применение в микрохирургии, так как нынешние камеры с поворотными зеркалами подвержены частым отказaм из-за большого числа движущихся частей. Кроме того, новая фасеточная система компании BAE Systems может существенно расширить возможности обычных камер видеонаблюдения.

Эксперты по зрению насекомых отмечают, что фасеточная система, используемая в новых камерах, потенциально повышает устойчивость решения к отказам и повреждениям (даже если одна линза будет повреждена, остальные могут взять на себя часть ее функций)[3][4][5].

Фасеточный поляроид

На что способны сложноустроенные глаза насекомых? Как известно, у любого оптического излучения можно выделить три характеристики: яркость

,
спектр
(длину волны) и
поляризацию
(ориентированность колебаний электромагнитной составляющей).

В фасеточных глазах чешуекрылых все фасетки обычно могут воспринимать как обычный, так и поляризованный свет. На фото

— бабочка-нимфалида, шашечница из рода
Melitaea
Спектральную характеристику света насекомые используют для регистрации и распознавания объектов окружающего мира. Практически все они способны воспринимать свет в диапазоне от 300–700 нм, в том числе и недоступную для позвоночных ультрафиолетовую часть спектра.

Как правило, разные цвета воспринимаются различными областями сложного глаза насекомых. Такая «локальная» чувствительность может различаться даже в пределах одного вида в зависимости от половой принадлежности особи. Нередко в одном и том же омматидии могут находиться различные цветовые рецепторы. Так, у бабочек рода Papilio

два фоторецептора имеют зрительный пигмент с максимумом поглощения 360, 400 или 460 нм, еще два — 520 нм, а остальные — от 520 до 600 нм (Kelber et al., 2001).

Но это далеко не все, что умеет глаз насекомого. Как упоминалось выше, в зрительных нейронах фоторецепторная мембрана микроворсинок рабдомера свернута в трубку круглого или гексагонального сечения. За счет этого часть молекул родопсина не участвуют в поглощении света из-за того, что дипольные моменты этих молекул располагаются параллельно ходу светового луча (Говардовский, Грибакин, 1975). В результате микроворсинка приобретает дихроизм

— способность к различному поглощению света в зависимости от его поляризации. Повышению поляризационной чувствительности омматидия способствует и то, что молекулы зрительного пигмента не располагаются в мембране хаотично, как у человека, а ориентированы в одном направлении, да к тому же жестко закреплены.

Наиболее интенсивно на Землю падают лучи в диапазоне 300–900 нм с пиком около 500 нм. Это, по-видимому, и определило ширину спектра восприятия у многих животных, в частности, у человека (400–800 нм). У других животных могут происходить смещение или расширение как воспринимаемого спектра в целом, так и излучения определенных длин волн (цветовое зрение). На графике

— спектры чувствительности фоторецепторов разных организмов

Если глаз способен различить два источника света на основе их спектральных характеристик вне зависимости от интенсивности излучения, можно говорить о цветовом зрении

. Но если он делает это, фиксируя поляризационный угол, как в данном случае, мы имеем все основания говорить о поляризационном зрении насекомых.

У насекомых, в отличие от позвоночных животных, молекула светочувствительного пигмента родопсина при попадании на нее фотона света не распадается, а переходит в метародопсин. За счет этого происходит активация всей сложной цепи фототрансдукции — процесса преобразования светового сигнала в электрические импульсы в фоторецепторных нейронах, лежащего в основе формирования зрительных образов. В итоге метародопсин под действием фотона восстанавливается в родопсин, т.е. для завершения полного цикла трансдукции необходимо поглощение двух фотонов света
Как же воспринимают насекомые поляризованный свет? Исходя из структуры омматидия, можно предположить, что все фоторецепторы должны быть одновременно чувствительными как к определенной длине (длинам) световых волн, так и к степени поляризации света. Но в таком случае могут возникнуть серьезные проблемы — так называемое ложное восприятие цвета

. Так, свет, отраженный с глянцевой поверхности листьев или водной глади, частично поляризуется. В этом случае мозг, анализируя данные фоторецепторов, может ошибиться в оценке интенсивности окраски либо формы отражающей поверхности.

Насекомые научились успешно справляться с подобными трудностями. Так, у ряда насекомых (в первую очередь мух и пчел) в омматидиях, воспринимающих только цвет, формируется рабдом закрытого типа

, в котором рабдомеры не контактируют между собой. При этом у них имеются также омматидии с обычными прямыми рабдомами, чувствительные и к поляризационному свету. У пчел такие фасетки располагаются по краю глаза (Wehner, Bernard, 1993). У некоторых бабочек искажения при восприятии цвета снимаются за счет значительного искривления микроворсинок рабдомеров (Kelber et al., 2001).

У многих других насекомых, особенно у чешуекрылых, во всех омматидиях сохраняются обычные прямые рабдомы, поэтому их фоторецепторы способны одновременно воспринимать и «цветной», и поляризованный свет. При этом каждый из этих рецепторов чувствителен лишь к определенному поляризационному углу преференции и определенной длине световой волны. Такое сложное зрительное восприятие помогает бабочкам при питании и откладке яиц (Kelber et al., 2001).

Насекомые обладают поляризационным зрением благодаря особой структуре своих фоторецепторов. В отличие от человека, у насекомых фоточувствительные мембраны, содержащие зрительный пигмент родопсин, свернуты в трубочки. Благодаря этому они способны воспринимать свет определенной степени поляризации. В случае если зрительные клетки в рабдоме будут свернуты или скручены, глаз потеряет способность воспринимать поляризованный свет. Рис. Н. Крюковой

Разрешающая способность и цветовое восприятие[править]

Схема возникновения сетчатого изображения в аппозиционных (а), оптикосуперпозиционных (б) и нейросуперпозиционных (в) фасеточных глазах: 1 — отдельные омматидии с единым или разобщённым светочувствительным элементом, сложенным рабдомерами; 2 — аксоны зрительных клеток. Заштрихованы те светочувствительные элементы, на которые попадают параллельно идущие лучи света (показаны стрелками).
Нервная проекция сетчатки на оптические ганглии мозга и, отчасти, особенности оптики фасеточных глаз таковы, что они обеспечивают анализ внешнего мира с точностью до линзового растра омматидиев, а не отдельных зрительных клеток. Низкая угловая плотность омматидиев (их оптические оси расходятся под углами 1—6°) препятствует получению изображения объекта на относительно близком расстоянии (принцип работы телеобъентива), но дают возможность различать мелкие детали на достаточном расстоянии для оценки и запоминания обстановки. Например, пчёлы, стрекозы и др., обладая строением фасеточной зретильной системы (растровое) в виде двух «полусфер», обеспечивают стереоскопическое зрение в допустом поле зрения и практически общее зрение в поле сферы! без повора головы. (Данная система зрения представляет большой интерес в науке, в военном деле, медицине и др. областях). Малая инерционность в сочетании с высокой контрастной чувствительностью (1—5 %) фасеточных глаз позволяет некоторым насекомым различать мелькания (мигания) света с частотой вплоть до 250—300 Гц (для человека предельная частота около 50 Гц). Фасеточные глаза обеспечивают многим беспозвоночным цветовое зрение с восприятием ультрафиолетовых лучей, а также анализ направления плоскости линейно-поляризованного света[2].